Occurrence généralisée de chitinase

ISME Communications volume 3, Numéro d'article : 109 (2023) Citer cet article

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La chitine est le polymère naturel le plus abondant dans les océans, où elle est principalement recyclée par des micro-organismes dégradant la chitine. Les bactéries Endozoicomonadaceae (Oceanospirillales) sont des symbiotes importants des animaux marins sessiles, en particulier des coraux, et contribuent vraisemblablement au cycle des nutriments chez leurs hôtes. Pour révéler le potentiel chitinolytique de cette famille bactérienne emblématique vivant chez les animaux, nous avons examiné 42 génomes accessibles au public de souches d'Endozoicomonadaceae cultivées et non cultivées pour détecter la présence de gènes codant pour la chitinase. Trente-deux des 42 génomes d'Endozoicomonadaceae hébergeaient des gènes codant pour l'endo-chitinase- (EC 3.2.1.14), 25 avaient des gènes codant pour l'exo-chitinase- (EC 3.2.1.52) et 23 pour le polysaccharide désacétylase. Les chitinases étaient présentes dans les lignées d'Endozoicomonadaceae cultivées et non cultivées associées à divers animaux marins, y compris les trois genres formellement décrits Endozoicomonas, Paraendozoicomonas et Kistimonas, le nouveau genre Candidatus Gorgonimonas et d'autres groupes de la famille, encore non classés. La plupart des endo-chitinases appartenaient à la famille des glycosides hydrolases GH18, mais cinq endo-chitinases GH19 étaient également présentes. De nombreuses endo-chitinases hébergeaient un site actif et un domaine peptidique signal, ce qui indique que les enzymes sont probablement fonctionnelles et exportées vers l'environnement extracellulaire où les endo-chitinases agissent habituellement. L'analyse phylogénétique a révélé une diversification des endo-chitinases spécifiques au clade au sein de la famille. La présence de multiples endo-chitinases distinctes sur les génomes de plusieurs espèces d'Endozoicomonadaceae laisse entrevoir une variation fonctionnelle permettant de garantir un traitement efficace de la chitine dans diverses micro-niches et des conditions environnementales changeantes. Nous démontrons que les endo-chitinases et d'autres gènes impliqués dans la dégradation de la chitine sont répandus dans la famille des Endozoicomonadaceae et postulons que ces symbiotes jouent un rôle important dans le renouvellement de la chitine chez les animaux se nourrissant de filtres et de suspensions et dans les écosystèmes marins benthiques en général.

La chitine, le polymère non ramifié de la β−1,4-N-acétylglucosamine, est le deuxième polysaccharide naturel le plus abondant sur terre après la cellulose, avec des taux de production mondiaux estimés entre 1 012 et 1 014 tonnes par an [1, 2]. C'est un constituant majeur des parois cellulaires fongiques, des diatomées marines, des crustacés et du zooplancton, et difficile à décomposer dans la nature [1, 3]. L'insolubilité de la chitine dans l'eau contribue à la formation de « neige marine » dans les écosystèmes marins [4]. Néanmoins, les particules de chitine s'accumulent rarement sur le fond marin car elles sont dégradées par des bactéries qui utilisent la chitine comme sources de carbone et d'azote [5]. Les animaux filtrés et suspendus, tels que les éponges et les coraux, traitent probablement de nombreuses particules riches en chitine présentes dans la colonne d'eau et peuvent ainsi héberger un microbiome bien adapté à la transformation des aliments chitineux [6].

La famille des gammaprotéobactéries Endozoicomonadaceae, décrite pour la première fois en 2018, a une répartition mondiale et vit associée à des organismes eucaryotes marins, notamment des coraux, des éponges, des mollusques, des bryozoaires, des ascidies et des poissons [7]. Cette famille comprend actuellement trois genres valablement publiés : Endozoicomonas, Parendozoicomonas et Kistimonas [7]. Sur la base des données du métagénome assemblé (MAG), nous avons récemment proposé le nouveau genre Candidatus Gorgonimonas ainsi que deux espèces candidates, Gorgonimonas eunicellae et Gorgonimonas leptogorgiae, qui se sont avérées spécifiquement associées aux octocorals tempérés (Octocorallia) [8]. Les symbiotes des Endozoicomonadaceae peuvent représenter plus de 90 % d'une communauté bactérienne corallienne [9] et sont présumés des indicateurs de la santé des coraux [9, 10]. En raison de leur abondance dans les coraux et de leur ubiquité dans les écosystèmes marins, les rôles joués par les symbiotes Endozoicomonadaceae des animaux marins suscitent un intérêt croissant pour la recherche, mais leurs fonctions précises au sein de multiples symbioses sont encore mal comprises. Une limitation majeure est le petit nombre de représentants cultivés disponibles [11] et la difficulté apparente de manipuler ces symbiotes en laboratoire. Les analyses du génome suggèrent que les symbiotes des Endozoicomonadaceae participent à l'apport d'acides aminés et de vitamines B [8, 12,13,14], à l'acquisition de micronutriments [8] et au cycle du soufre [15]. Des données métagénomiques et génomiques récentes indiquent également un rôle dans la dégradation des glucides [14], notamment de la chitine [8]. Cependant, les études réalisées jusqu'à présent étaient principalement basées sur l'inspection d'une ou de quelques espèces d'Endozoicomonadaceae, alors qu'il manque des enquêtes comparatives à l'échelle de la famille avec plusieurs genres. Par conséquent, cette étude a inspecté 42 génomes d'Endozoicomonadaceae (c'est-à-dire tous les génomes accessibles au public jusqu'en mai 2022), y compris les lignées cultivées et non cultivées et tous les genres formellement décrits, pour déterminer la distribution et la diversité des gènes codant pour l'endo-chitinase et si l'hydrolyse de la chitine est effectivement un pouvoir largement répandu dans cette famille. La méthodologie complète utilisée dans cette étude est documentée dans le fichier supplémentaire 1. Les détails sur les génomes examinés ici et leurs annotations sont disponibles dans le fichier supplémentaire 2.